Trò chơi được lấy bối cảnh thế giới của Erdrea, và bắt đầu khi vương quốc Dundrasil bị xâm chiếm và phá hủy bởi một đội quân quái vật. Nhân vật chính, một đứa bé sinh ra trong cuộc tấn công, là một trong số những người cố gắng trốn thoát, nhưng bị tách ra và kết thúc trôi nổi trên một con sông, được tìm thấy bởi một ông già tên là Chalky trong làng Cobblestone. Được nuôi dạy bởi con gái mình, Amber, nhân vật chính sau đó được nuôi nấng trong làng. Không biết gì về quá khứ của mình và sống trong làng cho đến tuổi thiếu niên, anh tham gia vào một lễ thành niên truyền thống bằng cách leo lên ngọn núi Cobblestone Tor với người bạn thời thơ ấu, Gemma. Trong chuyến đi, họ bị tấn công bởi những con quái vật, và sau khi lên đến đỉnh, một con quái vật có hình dạng như chim khổng lồ tấn công và Gemma bị treo ngoài rìa vách đá. Một dấu hiệu trên tay anh sáng lên, nhân vật chính sau đó triệu hồi ánh sáng để tấn công, giết chết con quái và cứu Gemma.

Khi trở về, Amber tiết lộ sự thật với anh về quá khứ của anh, và gửi anh đến gặp vua Carnelian xứ Heliodor. Tuy nhiên, vừa gặp nhau, các Hiệp sĩ Hoàng gia, Sir Hendrik và Sir Jasper, nhân vật chính bị ném vào ngục tối của vương quốc dưới lời buộc tội rằng anh ta là Darkspawn, một kẻ ác được dự đoán sẽ phá hủy thế giới. Sau khi bị giam cầm, anh gặp một tên trộm, Erik, nhận ra dấu ấn trên tay anh, và gọi anh là Luminary, một anh hùng huyền thoại được chọn bởi cây thế giới Yggdrasil, người sẽ cứu Erdrea khỏi quỹ dữ, và nói rằng đó là định mệnh khiến anh ta sẽ gặp nhân vật chính. Cả hai sau đó trốn thoát bằng cách sử dụng một đường hầm do Erik đào, cả hai trốn thoát đến một vương quốc khác bằng cách sử dụng một vật đặc biệt được Chalky để lại trong một cái hộp chôn dưới đất mà họ tìm thấy trong chuyến đi. Trong một thị trấn tên là Hotto, cặp đôi gặp hai pháp sư đến từ thành phố Arboria: Veronica, bị lời nguyền biến đổi cơ thể thành một đứa trẻ, và người em sinh đôi Serena. Hai người ngay lập tức nhận ra nhân vật chính là Luminary và thề trung thành với anh ta, như là định mệnh của họ. Bốn người sau đó đặt ra nhiệm vụ tiếp cận Yggdrasil để Luminary có thể hiểu thêm về vận mệnh của mình. Trên đường đi, họ có ba người bạn khác: Sylvando, một nghệ sĩ đường phố, Rab, cựu vua xứ Dundrasil và cũng là ông của nhân vật chính, cuối cùng là Jade, công chúa lưu vong xứ Heliodor, người đã giúp nhân vật chính trốn thoát trong cuộc tấn công của Dundrasil.

Cả nhóm cuối cùng cũng đến được trung tâm của Yggdrasil, nơi chứa Sword of Light, vũ khí định mệnh của Luminary. Tuy nhiên, vừa khi Luminary sắp sửa lấy nó, anh ta và cả nhóm bị Jasper tấn công, hắn đã theo dõi họ từ đầu. Sau đó tiết lộ rằng Carnelian đã bị điều khiển bởi một kẻ ác tên là Mordegon, hay còn được gọi là Lord of Shadows, còn Jasper chính là tay sai của hắn. Cả hai sau đó đánh bại Hendrik và nhóm của Luminary, Mordegon lấy và làm hỏng Sword of Light, hấp thụ trái tim của Yggdrasil vào cơ thể hắn, phá hủy cái cây và khiển thế giới chìm trong bóng tối. Bị tách khỏi những người bạn của mình, Luminary được các nàng tiên cá từ vương quốc Nautica dưới nước cứu mang, và đã vài tháng kể từ khi Yggdrasil sụp đổ, còn Mordegon gửi lực lượng của mình để khủng bố Erdrea.

Khi rời Nautica, Luminary trở về Cobblestone, giờ trở thành một nơi trú ẩn cho những công dân Heliodor do Carnelian và Hendrik lãnh đạo, họ xin lỗi Luminary vì tất cả những rắc rối mà họ gây ra cho anh ta. Hendrik sau đó gia nhập lực lượng với Luminary, và cùng nhau, họ giành lại Heliodor từ lực lượng của Mordegon. Trên hành trình cứu phần còn lại của thế giới, họ đoàn tụ với nhóm ngoại trừ Veronica, cô đã chết vì đã cứu những người khác khi Yggdrasil sụp đổ. Tại Arboria, có một con cá voi bay khổng lồ, được gọi là Cetacea. Sử dụng nó, họ đi đến một hòn đảo nổi cổ xưa được gọi là Havens Above, cũng là nơi có thể rèn Sword of Light mới. Sau khi rèn xong, cả nhóm cuối cùng tới Fortress of Fear, pháo đài bay của Mordegon. Ở đó, cả nhóm đánh bại Jasper, đã biến thành một con quỷ, và Mordegon, phục hồi Yggdrasil và thế giới. Một vài ngày sau chiến thắng của họ, cả nhóm tập trung ở Arboria để ăn mừng và tưởng nhớ Veronica. Sau đó, cả nhóm điều tra một số tàn tích bí ẩn, và phát hiện ra một di tích cổ xưa cho phép họ vào Tower of Lost Time. Tại tháp, Luminary được nghe Timekeeper, một linh hồn bảo vệ tòa tháp, kể về cơ hội quay ngược thời gian để cứu Veronica và tất cả những người khác đã chết khi Yggdrasil sụp đổ. Đưa ra quyết định khó khăn để rời khỏi nhóm hiện tại của mình, Luminary vẫn làm theo, đánh bại Jasper và Mordegon trước khi anh ta có cơ hội ăn cắp Sword of Light và trái tim của Yggdrasil một lần nữa.

Tuy nhiên, do sự vắng mặt của Mordegon, một tinh linh đen tối có thể triệu tập một con quái vật độc ác được gọi là Calasmos, vốn đã bị cản trở trong thời gian cai trị của Mordegon. Sau đó, cả nhóm tìm kiếm các hiền nhân của Havens Above để xin cố vấn, chỉ dẫn họ đi tìm kiếm sự thật về sự trở lại của Calasmos. Bằng cách đó, họ phát hiện ra một Luminary từ nhiều năm trước, được gọi là Erdwin, đã bị phản bội và bị giết bởi người bạn là pháp sư Morcant, hắn đã hấp thụ sức mạnh của Calasmos và biến thành Mordegon. Serenica, người bạn đồng môn pháp sư và tri kỷ của Erdwin, niêm phong Calasmos yếu đuối và cố gắng quay trở lại quá khứ tại Tower of Lost Lime, nhưng lại biến thành Timekeeper, người duy nhất có dấu chỉ của Luminary, mà có thể sử dụng sức mạnh của tòa tháp. Sau khi chuẩn bị xong, cả nhóm đối đầu với Calasmos và đánh bại hắn  ta một lần và mãi mãi. Làm như vậy, Luminary giao dấu chỉ của mình cho Timekeeper, trở về hình dạng ban đầu là Serenica, và sử dụng nó để trở về quá khứ đoàn tụ với Erdwin. Cùng với Veronica và Serena, anh cũng trả lại Sword of Light cho Yggdrasil, tiết lộ nó chính là Yggdragon, một con rồng cổ đã bị Calasmos đánh bại từ lâu, với cơ thể biến thành cây Yggdrasil và mang lại sự sống cho Erdrea. Người Yggdragon tôn vinh Luminary danh hiệu "Erdrick", người hùng mạnh nhất trong tất cả các người hùng, và giữ Sword chờ ngày một anh hùng mới sẽ cần nó để bảo vệ Erdrea khỏi quỷ dữ. Trong đoạn cắt cảnh, Serenica đoàn tụ với Erdwin trong quá khứ, sau cắt cảnh, một người mẹ trẻ, sau khi đọc một cuốn sách về câu chuyện của Luminary, đánh thức con trai mình khỏi giường, thiết lập nên câu chuyện Dragon Quest III.